Silver Sable palaa kolmivaiheisen Marvel’s Spider-Man: Kaupunki joka ei koskaan nuku -tarinan toiminnantäyteisessä päätösosassa. Kuolettava palkkasotilas palaa noutamaan takaisin kaupungin roistojen Sable Internationalilta varastamaa teknologiaa ja varusteita. Mutta kun poliisilaitoksen ylikomisario Yuri Watanabe on hyllytetty tehtävistään seurauksena kyseenalaisista toimintatavoistaan rikollispomo Hammerheadin suhteen, ja isompia uhkia häilyy horisontissa, Spider-Manin on luotettava yllättäviin liittolaisiin pitääkseen kaupungin turvassa uhkaavalta suurtuholta.
Uusia rikoksia ja haasteita Päätä julkaisunjälkeinen ladattava sisältö jännittävillä tehtävillä, joissa nähdään Silver Sable leijuhävittäjineen, ja otetaan mittaa ilkikurisesta superpahiksesta, Screwballista, aivan uudessa sarjassa haasteita. Suojele asukkaita ainutlaatuiselta vihollistyypiltä ja estä uusia ja päivitettyjä rikoksia. Uudenuutukaisia pukuja ja keräilyesineitä Hanki kolme pukua lisää Spideyn kokoelmaan, mukaan lukien Peter Parkerin puku Columbia Picturesin ja Sony Pictures Animationin elokuvasta Spider-Man: Kohti hämähäkkiversumia. Kerää vieläkin lisää trophyjä uusista tehtävistä, jotka koettelevat Spider-Manin supersankaritaitoja. Uusia Faktahetken jaksoja Kuuntele J. Jonah Jamesonin tulikivenkatkuisia kannanottoja Silver Lining -luvun tapahtumiin ihkauusissa Faktahetken jaksoissa ja lue uusia pelinsisäisiä uutisotsikoita sekä somejulkaisuja, kun Daily Bugle ja kansalaiset vastaavat ladattavan sisällön tapahtumiiin.